Реваскуляризация и последующая ортопедическая реконструкция стопы при диабетической нейроостеоартропатии Шарко

• Оснач С.А.
• Виноградов В.А.
• Ерошенко А.В.
• Оболенский В.Н.
• Процко В.Г.
• Тамоев С.К.
• Гогия К.Т.
• Ковылов А.О.

Резюме

Цель - определить безопасность и эффективность двухэтапной стратегии хирургического лечения пациентов с диабетической нейроостеоартропатией Шарко (ДНОАП) и заболеваниями периферических артерий (ЗПА) с проведением в качестве первого этапа эндоваскулярной реваскуляризации конечности, учитывая вид и объем планируемой ортопедической реконструкции.

Материал и методы. Проведен анализ результатов лечения 12 пациентов с сахарным диабетом 2-го типа и ДНОАП с показаниями к ортопедической коррекции деформации стопы и гемодинамически значимыми окклюзионно-стенотическими поражениями артерий конечности. На первом этапе проводилась эндоваскулярная реваскуляризация, на втором - ортопедическая коррекция деформации.

Результаты. На первом этапе проведена реканализация 30 артериальных сегментов (в среднем 2,71±1,7 сегмента на одного пациента), технический успех эндоваскулярного этапа был достигнут в 100% наблюдений. На втором этапе произведена ортопедическая коррекция деформаций конечностей. Клинических проявлений, связанных с обострением ДНОАП после реваскуляризации в межэтапный период, не отмечено. Заживление мягких тканей первичным натяжением, а также сохранение конечности наблюдалось во всех клинических случаях в течение срока наблюдения.

Обсуждение. В противовес существовавшей ранее концепции "хорошего" периферического кровотока у больных с ДНОАП недавние накопленные данные показывают значительно большую, чем ожидалось, частоту встречаемости ЗПА у таких больных. Наличие атеросклеротического поражения артерий нижних конечностей ассоциируется с неблагоприятными исходами хирургического лечения ДНОАП Шарко в виде нарушения заживления мягких тканей, присоединения инфекции и, как следствие, высокой ампутации конечности.

Заключение. В ряде случаев именно этапный подход "реваскуляризация, а затем ортопедическая реконструкция" в лечении ДНОАП может рассматриваться как оптимальная тактика восстановления опорной функции стопы, значительно снижающая риск ампутации.

Ключевые слова:диабетическая нейроостеоартропатия Шарко; заболевания периферических артерий; эндоваскулярная реваскуляризация; ортопедическая коррекция

Диабетическая нейроостеоартропатия (ДНОАП) Шарко является относительно редким, но очень тяжелым осложнением сахарного диабета, которое сопровождается высоким риском инфицирования и гнойных осложнений, приводящих к ампутации в 40% случаев [1]. Одним из самых частых осложнений язвенных дефектов при ДНОАП является остеомиелит костей стопы, частота которого достигает 50% в структуре всех инфекционных осложнений этой патологии [2].

По данным зарубежных авторов, распространенность данного заболевания среди пациентов с сахарным диабетом составляет от 0,1 до 7,5% [3, 4], вместе с тем приводятся данные, что у пациентов с выраженными явлениями полиневропатии частота диагностики ДНОАП может возрастать до 35% [5]. По данным ряда амбулаторных кабинетов "Диабетическая стопа", частота диагностики новых случаев ДНОАП колеблется от 0,19 до 1,68% в год [6].

В мировом сообществе сложилась догма, что диабетическая артропатия Шарко возникает у пациентов с периферической невропатией, но обычно при отсутствии тяжелого поражения периферических артерий [7]. Однако в последнее время данное суждение стало подвергаться сомнению. Отмечено, что заболевание периферических артерий (ЗПА) может быть связано с развитием стопы Шарко, несмотря на то что отсутствует прямая корреляция с критической ишемией нижних конечностей (КИНК) [3]. Более того, описаны случаи развития активной артропатии Шарко на фоне имеющихся стенозирующих или окклюзионных поражений артерий нижних конечностей, наличие которых, казалось бы, является исключающим фактором для развития ДНОАП de novo [8].

В литературе приводятся данные о частоте встречаемости поражения периферических артерий у пациентов с ДНОАП (до 40-66% случаев) [9, 10]. Однако развитие критической ишемии конечности, а также потребность в реваскуляризации у таких пациентов отмечались на 82% реже на фоне диагностированной артропатии Шарко по сравнению с пациентами, у которых был выявлен сахарный диабет с наличием язвенных дефектов, но без явлений невропатии [11]. По данным Международной рабочей группы по диабетической стопе (IWGDF), поражение периферических артерий встречается у 50% пациентов с язвой стопы, связанной с диабетом [12]. Вместе с тем в другом исследовании отмечено, что в случае необходимости хирургической ортопедической реконструкции у пациентов с ДНОАП Шарко поражения артерий конечностей могут препятствовать заживлению, а риск ампутации может достигать 28% при поздних стадиях заболевания периферических артерий [13, 14]. В проведенном зарубежными авторами исследовании показаны высокая частота малых (в 3 раза) и больших (в 4 раза) ампутаций, большее количество госпитализаций (более чем на 50%), а также более низкая заживляемость послеоперационных ран (86,7 против 94,3%) у пациентов с ДНОАП с сопутствующим поражением периферических артерий по сравнению с пациентами с ДНОАП без ЗПА [15]. Исходя из предоставленных данных остается актуальным вопрос необходимости коррекции поражения артерий у пациентов с ДНОАП. Также приводятся данные, что при сочетании КИНК и ДНОАП Шарко у пациентов даже при выполнении успешной реваскуляризации более чем на 30% выше риск последующей ампутации конечности в течение первого года [16].

Исходя из представленных данных остается актуальным вопрос необходимости коррекции поражения артерий у пациентов с ДНОАП. Очевидно, что у определенной части пациентов с ДНОАП, которым показана реконструктивная операция на глубоких костных структурах, имеется ЗПА (хроническая ишемия нижних конечностей, ХИНК) без клинических проявлений ишемии, включая КИНК. Оперативное вмешательство с целью восстановления опороспособности у таких пациентов сопровождается значительной травматизацией мягких тканей и глубоких костных структур, а также длительным применением фиксирующих металлоконструкций. Все эти мероприятия требуют адекватного хирургическому вмешательству объема кровотока. В частности, остается открытым вопрос о необходимости выявления ЗПА и последующей реваскуляризации как первого этапа комплексного оперативного лечения у пациентов с ДНОАП и поражением периферических артерий, без критической ишемии целевой конечности, с учетом предполагаемого оперативного вмешательства на глубоких костных структурах.

Цель исследования - определить безопасность и эффективность двухэтапной стратегии хирургического лечения пациентов с ДНОАП и ХИНК с проведением в качестве первого этапа эндоваскулярной реваскуляризации конечности, учитывая вид и объем планируемой ортопедической реконструкции.

Материал и методы

Всего обследованы 192 пациента с сахарным диабетом 2-го типа и ДНОАП, имевших показания к ортопедической реконструкции стопы и/или голеностопного сустава, которые находились на лечении в ГКБ им. М.П. Кончаловского ДЗМ, в ГКБ № 13 ДЗМ и в Центре хирургии стопы и диабетической стопы (ГКБ им. С.С. Юдина ДЗМ) в 2020-2023 гг. Проанализированы результаты лечения 12 больных (6 мужчин и 6 женщин), у которых также были выявлены гемодинамически значимые нарушения кровотока в нижних конечностях. Средний возраст пациентов составил 64 года, у всех больных была артериальная гипертензия (АГ), у 6 пациентов - хроническая болезнь почек (ХБП), уровень скорости клубочковой фильтрации (СКФ) в среднем составлял 77 мл/мин/1,73 м²; индекс массы тела (ИМТ) в среднем составил 33 кг/м². Уровень HbA_1с колебался от 6,7 до 8,8% и в среднем составлял 7,7%. Длительность ДНОАП у данной группы пациентов в среднем 12 мес.

Показания для ортопедической реконструкции у пациентов определялись на основании данных физикального осмотра и по результатам выполненной рентгенографии пораженного сегмента конечности с целью восстановления ее опороспособности и предотвращения ампутации.

Язвенные дефекты на стопе и в области голеностопного сустава были у 10 из 12 пациентов: на подошвенной поверхности стопы - 3; на медиальной поверхности стопы - 4; на латеральной поверхности стопы - 1; в области медиальной лодыжки - 1; в области латеральной лодыжки - 1.

В данном исследовании применялась классификация SEDW [17, 18]. Характеристика оценки поражений стоп и области голеностопного сустава у пациентов представлена в табл. 1.

Всем пациентам перед операцией выполнялось ультразвуковое исследование (УЗИ) артерий и вен нижних конечностей. Детальное исследование степени ишемии (измерение транскутанного напряжения кислорода, сегментарное измерение давления) в представленном материале не выполнялось. Выявляемые поражения артерий подразделялись на гемодинамически значимые и гемодинамически незначимые. Суждение о необходимости реваскуляризации основывалось на наличии гемодинамически значимых поражений (стенозов более 50% по диаметру с нарушением спектра допплеровской кривой с ускорением скорости кровотока более чем в 2 раза в области стеноза) артерий. Данный подход основан на данных T. Elmarsafi и соавт. (2019) и N. Cates и соавт. (2021), в которых указывалось, что сам факт наличия ЗПА у таких пациентов в виде изменения допплеровского спектра и наличие менее 3 функционирующих артерий на голени увеличивали риск высокой ампутации после ортопедической реконструкции более чем в 4 раза [9, 13].

Гемодинамически значимое поражение малоберцовой артерии было обнаружено у 8 пациентов, а задней большеберцовой артерии - у 8 из 12 пациентов. Поражение же латеральной и медиальной подошвенных артерий, имеющее значение для гемодинамики, встречалось в 4 случаях, причем стеноз и окклюзия этих сосудов обнаруживались в 50% случаев. Подробная характеристика окклюзионно-стенотических поражений артерий в данной группе пациентов отражена в табл. 2.

Лечение проводилось по предложенному алгоритму лечения пациентов с артропатией Шарко. Основной концепцией данного алгоритма является активное выявление ЗПА путем проведения УЗИ сосудов нижних конечностей пациентам с ДНОАП. По результатам ультразвукового ангиосканирования (УЗАС) при отсутствии гемодинамически значимых нарушений кровотока в артериях нижних конечностей выполняется непосредственно ортопедическая операция, а при выявлении снижения кровотока проводится дообследование [мультиспиральная компьютерно-томографическая ангиография (МСКТА) с болюсным контрастированием сосудов] для выявления и уточнения гемодинамически значимых поражений и определения возможности и необходимости выполнения сосудистой реконструкции.

Затем выполняются инвазивная ангиография и реваскуляризация с "профилактической" точки зрения, как предупреждающее развитие впоследствии критической ишемии нижних конечностей (КИНК), так и для улучшения заживления раны в послеоперационном этапе. При успешном восстановлении кровотока в пораженных сосудах приступали к выполнению ортопедической реконструкции. При технически неуспешной реваскуляризации, сохранении гемодинамически значимых поражений артерий и снижения кровотока рекомендовалось отказаться от ортопедического этапа оперативного лечения в пользу консервативного.

В нашей серии наблюдений на первом этапе выполнялся этап эндоваскулярного вмешательства, объем и вид которого определялся характером окклюзионно-стенотических поражений артериального русла. Во всех случаях применялся бедренный антеградный доступ по Сельдингеру. Основной целью вмешательства являлось формирование магистрального кровотока, как минимум, в бассейне 1 магистральной артерии на стопе, а при наличии язвенно-некротического поражения - магистрального кровотока к зоне язвы или раны. Как правило, выполнялись механическая проводниковая реканализация и баллонная ангиопластика. Имплантацию стентов предполагалось выполнять по показаниям: при наличии остаточных стенозов более 50%, эластического возврата или лимитирующей кровоток дисекции интимы после баллонной ангиопластики.

Техническим успехом считали достижение цели вмешательства (создание магистрального кровотока к зоне язвенно-некротического поражения или планируемого хирургического доступа к костным структурам) и отсутствие резидуальных гемодинамически значимых стенозов, диссекции интимы, препятствующей кровотоку, в оперированных артериях. В послеоперационном периоде пациентам назначалась двойная антитромботическая терапия (препарат ацетилсалициловой кислоты 100 мг/сут в сочетании с клопидогрелом 75 мг/сут или тикагрелором 180 мг/сут), при показаниях к постоянной антикоагулянтой терапии в полной дозе назначали антикоагулянт в сочетании с одним антиагрегантом на срок до 3 мес, далее продолжали монотерапию оральным антикоагулянтом. Также с учетом наличия осложненного атеросклероза и сахарного диабета пациентам назначались для постоянного приема статины в дозе, необходимой для достижения целевых показателей липидного спектра крови.

На втором этапе выполнялась ортопедическая реконструкция с учетом поражения соответствующего отдела стопы, в период от 5 дней до 1,5 мес (в среднем 17 дней) со дня проведения сосудистого этапа. У 3 пациентов при 3-й стадии по Wagner выполнялись иссечение язвенного дефекта и пораженных мягких тканей, хирургическая обработка и артродез пораженного сегмента с пластикой раны местными тканями. У 2 пациентов был выполнен артродез "закрыто" с одномоментным выведением стопы в нормокоррекцию аппаратом внешней фиксации [22], при этом язвенные дефекты на момент оперативного вмешательства заклеивались стерильной адгезивной пленкой. Ахиллотомия осуществлялась у 5 пациентов с поражением костей среднего отдела стопы (2-3-я стадия по Sanders-Frykberg). Внешняя фиксация аппаратом Илизарова была выполнена у 7 пациентов (6 пациентов с поражением заднего отдела - зона IV, V по классификации Sanders-Frykberg и 1 с поражением среднего отдела стопы - зона III по классификации Sanders-Frykberg), а 5 пациентам с поражением среднего отдела стопы (зона II, III по классификации Sanders-Frykberg) была выполнена внутренняя фиксация пластиной, винтами и спицами с последующей иммобилизацией голеностопного сустава и стопы задней гипсовой лонгетной повязкой.

При остеосинтезе погружными фиксаторами язвенные дефекты II степени по Wagner в зоне хирургического доступа иссекались. При выполнении артродеза аппаратом внешней фиксации язвенные дефекты II степени по Wagner вне планируемого хирургического доступа также заклеивались стерильной адгезивной пленкой. Послеоперационные раны ушивались без дренажей.

Всем пациентам в послеоперационном периоде проводились контрольные УЗИ артерий и вен нижних конечностей, рентген- и МСКТ-контроль, контроль и коррекция гликемии, системная антибактериальная терапия (при наличии показаний), а также обеспечивалась разгрузка конечности.

Результаты

Как следствие гетерогенности поражений артерий нижних конечностей объем эндоваскулярных вмешательств также варьировал у разных пациентов. Всего было подвергнуто вмешательству 30 артериальных сегментов нижней конечности (от 1 до 5), среднее количество составило 2,71±1,7 сегмента. Механической реканализации подверглись 12 артериальных сегментов у 6 пациентов, при этом успешно были реканализированы 6 артериальных сегментов. В одном случае выполнена реканализация реокклюзии ранее имплантированного стента. Финальным методом восстановления просвета оперированных артерий во всех случаях была баллонная ангиопластика, имплантация стентов не потребовалась. В результате вмешательств был сформирован кровоток по 3 артериям на голени у 3 пациентов, по 2 артериям - у 7, по 1 артерии - у 2. На стопе магистральный кровоток был сформирован по 1 магистральной артерии у 2 пациентов, по 2 артериям - у 7, по 3 - у 3 пациентов. Таким образом, технический успех эндоваскулярного этапа был достигнут в 100% наблюдений.

Детализированные результаты эндоваскулярных вмешательств представлены в табл. 3.

Общие результаты лечения прослежены на сроках от 5,4 до 24,5 мес (средний срок наблюдения составил 11,8 мес). Снятие швов после ортопедического этапа операции в среднем происходило на 34-й день (от 28 до 43 дней). Заживление мягких тканей первичным натяжением, а также сохранение конечности наблюдалось во всех клинических случаях в течение срока наблюдения. Клинических проявлений, связанных с обострением ДНОАП после реваскуляризации в межэтапный период, нами не отмечено.

Вследствие нарушения разгрузочного режима в послеоперационном периоде у 3 пациентов потребовалось проведение дополнительного оперативного вмешательства в виде перемонтажа аппарата. Пациенты из исследуемой группы находились на разных этапах лечения. Так, у 4 пациентов лечебный процесс полностью завершен, артродез состоятелен, пациенты передвигаются в ортопедической обуви без средств дополнительной внешней опоры. Проходимость оперированных артерий среди завершивших лечение к концу периода наблюдения была сохранена у 3 пациентов. Повторная реваскуляризация потребовалась только у одного пациента, так как произошли деформация, острая окклюзия артерии тыла стопы и, как следствие, возврат ишемии на фоне контракции аппаратом Илизарова.

Клиническое наблюдение

Пациентка К., 62 года: сахарный диабет 2-го типа в анамнезе в течение длительного времени. В течение последних 2 лет стала отмечать появление и прогрессирование деформации в области голеностопного сустава и стопы. Поступила в экстренном порядке в стационар с варусной деформацией стопы и картиной свищевой формы остеомиелита костей голеностопного сустава (рис. 2). По результатам дообследования были выявлены гемодинамически незначимый стеноз поверхностной бедренной артерии, значимые стенозы подколенной артерии, передней большеберцовой артерии (ПББА), окклюзия тибиоперонеального ствола (ТПС), задней большеберцовой артерии (ЗББА), в связи с чем пациентка была направлена на эндоваскулярное лечение (рис. 3).

Пациентке была выполнена баллонная ангиопластика подколенной артерии, реканализация ТПС, баллонная ангиопластика ПББА, ТПС, ЗББА, латеральной подошвенной артерии (ЛПА). В результате эндоваскулярного этапа лечения восстановлен магистральный кровоток к области голеностопного сустава и стопе по двум большеберцовым артериям (рис. 4).

Через 1 мес после выполнения ангиопластики пациентка поступила в стационар в плановом порядке для выполнения ортопедического этапа лечения. Вместе с тем она нарушала разгрузочный режим и продолжала наступать на ногу. Было выполнено вскрытие гнойного затека, дебридмент окружающих мягких тканей и пораженных гнойным процессом костей с последующей стабилизацией стопы и голеностопного сустава. Выполнен пяточно-большеберцовый и ладьевидно-большеберцовый артродез с помощью аппарата Илизарова. Далее выполнялись вторичные хирургические обработки раны и этапное их лечение с применением вакуум-ассистированных повязок (рис. 5). В послеоперационном периоде наблюдалась параспицевая инфекция, в связи с чем дважды выполнялся перемонтаж аппарата внешней фиксации и перепроведение фиксирующих элементов.

Пациентке в послеоперационном периоде выполнялись этапные контрольные рентгенограммы. Через 9 мес по результатам рентгенограмм констатировано формирование анкилоза, по результатам клинической пробы выявлена состоятельность выполненного артродеза и проведен демонтаж аппарата Илизарова, с последующей реабилитацией и изготовлением индивидуальной ортопедической обуви (рис. 6).

Обсуждение

Влияние фоновой ишемии нижних конечностей на результаты хирургического лечения хорошо известно. Это влияние наиболее ярко проявляется в случаях критического характера ишемии и четко прослеживается в результатах хирургического лечения пациентов с нейроишемической формой синдрома диабетической стопы.

В случае ДНОАП критические проявления ишемии конечности вследствие окклюзионных поражений проявляются значительно реже, к тому же клиническая картина маскируется сопутствующим снижением чувствительности вследствие диабетической невропатии и воспалительными проявлениями в области голеностопного сустава и среднего отдела стопы.

В противовес существовавшей ранее концепции "хорошего" периферического кровотока у больных с ДНОАП недавние накопленные данные показывают значительно большую, чем ожидалось, частоту встречаемости ЗПА у таких больных, хотя и не угрожающей потерей конечности. Кроме того, доказано, что усиленный кровоток в области патологического костного очага является следствием, а не причиной развития ДНОАП и не исключает окклюзионного поражения артерий нижних конечностей.

Общепринятой тактикой лечения пациентов с ДНОАП и ХИНК без явлений критической ишемии даже при наличии окклюзий и стенозов артерий нижней конечности является консервативное ведение, при этом необходимость в проведении реваскуляризации отсутствует [8]. Консервативные методы лечения по-прежнему остаются ведущими в лечении ДНОАП, но не могут быть применимы для лечения пациентов с полной или частичной утратой опорной функции стопы и, тем более, с явлениями активного гнойного процесса. Вместе с тем сочетание особенностей клинических проявлений данного заболевания, нарушения комплаентности пациентов, а также нарастающее число таких пациентов существенно повышают актуальность ортопедической реконструкции стопы. Основной задачей ортопедического лечения у пациентов с нейроостеоартропатией Шарко является восстановление опороспособности пораженной нижней конечности, снижение риска высокой ампутации и сохранение двигательной активности пациента.

При этом наличие атеросклеротического поражения артерий нижних конечностей ассоциируется с неблагоприятными исходами хирургического лечения ДНОАП Шарко в виде нарушения заживления мягких тканей, присоединения инфекции и, как следствие, высокой ампутации конечности [9, 13]. Метаболизм костной ткани и состоятельность выполняемого артродеза во многом зависят от кровоснабжения оперируемого сегмента, поэтому тактика реваскуляризации после ортопедического вмешательства лишь в случае формирования явлений критической ишемии сегмента нами расценивается как более рискованная для пациента. В ряде случаев именно этапный подход "реваскуляризация, а затем ортопедическая реконструкция" в лечении ДНОАП может рассматриваться как оптимальная тактика, значительно снижающая риск ампутации с восстановлением опорной функции стопы. По нашему мнению, достаточно высокая степень технического успеха на этапе реваскуляризации создает условия для хорошего конечного результата хирургического лечения.

Кроме того, риск обострения артропатии Шарко нами не рассматривался как угрожающий, так как после осуществления ортопедического пособия стопа иммобилизировалась гипсовой лонгетой или аппаратом внешней фиксации на относительно длительный период, что вместе с отсутствием нагрузки на стопу в послеоперационном периоде было фактором, способствующим стиханию процесса. Кроме того, серией относительно недавних исследований патогенеза ДНОАП было установлено, что пусковым фактором в развитии и обострении ДНОАП является выброс провоспалительного цитокинового каскада и стимуляция выброса остеопротегерин (OPG)-лиганд рецептора-активатора ядерного фактора каппа-В (RANKL) на фоне дисбаланса вегетативной регуляции в ответ на триггерное воздействие повреждающего фактора [23, 24]. При этом усиленный патологический кровоток в пораженных костных структурах хоть и является неотъемлемым звеном патогенеза ДНОАП, но при этом скорее следствие, а не причина остеолизиса.

Вместе с тем результат лечения по-прежнему во многом зависит от комплаентности и когнитивных способностей пациента, его приверженности к лечению и соблюдению им всех рекомендаций и предписанных режимов [25].

Подобный подход также вполне укладывается в концепцию хронической ишемии, угрожаемой потерей конечности (Chronic Limb-Threating Ischemi, CLTI), реализованной в классификации WIFi (Wound, Ischemia and Foot infection), предложенной SVS (Society for Vascular Surgery), предполагающей относительный характер этой угрозы в зависимости от соотношения размера и глубины раны, наличия инфекции и степени ишемии. В случае поражения костных структур среднего и проксимального отделов стопы и угрозы развития остеомиелита даже легкая или умеренная степень ишемии привносит высокий риск угрозы потери конечности и требует проведения реваскуляризации [26].

Результаты лечения продемонстрировали целесообразность предложенного алгоритма для принятия взвешенного решения о возможности первичного проведения ортопедической реконструкции пациентам с ДНОАП или ее планировании после сосудистого этапа.

В представленном материале детального изучения степени ишемии нижней конечности не проводилось, что, безусловно, является ограничением в представлении результатов нашей серии наблюдений и требует дальнейших исследований.

Заключение

Первоначальные результаты выполнения "профилактической" реваскуляризации у пациентов с ДНОАП Шарко и окклюзионно-стенотическими поражениями артерий конечностей в отсутствии явлений КИНК перед обширной ортопедической реконструкцией являются обнадеживающими, а такой подход представляется перспективной концепцией лечения. Требуется проведение дополнительных исследований с целью уточнения показаний и критериев отбора пациентов для такого подхода, учитывая ограниченность данного исследования и небольшое количество пациентов.

Литература

1.     Lipsky B.A., Senneville É., Abbas Z.G., Aragón-Sánchez J., Diggle M., Embil J.M. et al. Guidelines on the diagnosis and treatment of foot infection in persons with diabetes (IWGDF 2019 update) // Diabetes Metab. Res. Rev. 2020. Vol. 36, suppl. 1. P. e3280.

2.     Giurato L., Meloni M., Izzo V., Uccioli L. Osteomyelitis in diabetic foot: a comprehensive overview // World J. Diabetes. 2017. Vol. 8, N 4. P. 135-142.

3.     Palena L.M., Brocco E., Manzi M. Critical limb ischemia in association with Charcot neuroarthropathy: complex endovascular therapy for limb salvage // Cardiovasc. Intervent. Radiol. 2014. Vol. 37, N 1. P. 257-261. DOI: https://doi.org/10.1007/s00270-013-0642-y Epub 2013 May 9. PMID: 23657782.

4.     Schoots I.G., Slim F.J., Busch-Westbroek T.E., Maas M. Neuroosteoarthropathy of the foot-radiologist: friend or foe? // Semin. Musculoskelet. Radiol. 2010. Vol. 14. P. 365-376.

5.     Rosskopf A.B., Loupatatzis C., Pfirrmann C.W.A., Böni T., Berli M.C. The Charcot foot: a pictorial review // Insights Imaging. 2019. Vol. 10, N 1. P. 77. DOI: https://doi.org/10.1186/s13244-019-0768-9 PMID: 31385060; PMCID: PMC6682845.

6.     Демина А.Г., Бреговский В.Б., Карпова И.А. Диабетическая нейроостеоартропатия Шарко: обзор патологии и опыт амбулаторного лечения // Consilium Medicum. 2020. Т. 22, № 4. С. 55-60. DOI: https://doi.org/10.26442/20751753.2020.4.200130

7.     Boulton A.J.M., Whitehouse R.W. et al. The diabetic foot // Endotext / eds K.R. Feingold, B. Anawalt, A. Boyce, G. Chrousos, W.W. de Herder, K. Dhatariya, et al. South Dartmouth, MA : MDText.com, 2000.

8.     Демина А.Г., Бреговский В.Б., Карпова И.А. Сочетание активной стадии нейроостеоартропатии Шарко и диабетической макроангиопатии нижних конечностей // Сахарный диабет. 2019. Т. 22, № 5. С. 491-498. DOI: https://doi.org/10.14341/DM10103

9.     Cates N.K., Elmarsafi T., Bunka T.J., Walters E.T., Akbari C.M., Zarick C. et al. Peripheral vascular disease diagnostic related outcomes in diabetic Charcot reconstruction // J. Foot Ankle Surg. 2019. Vol. 58, N 6. P. 1058-1063. DOI: https://doi.org/10.1053/j.jfas.2019.06.002 PMID: 31679658.

10. Orioli L., Hammer F., Vande Berg B., Putineanu D., Maiter D., Vandeleene B. Prevalence, characteristics, and prognosis of peripheral arterial disease in patients with diabetic Charcot foot // J. Foot Ankle Surg. 2021. Vol. 60, N 6. P. 1158-1163. DOI: https://doi.org/10.1053/j.jfas.2021.04.021 Epub 2021 May 8. PMID: 34108117.

11. Wukich D.K., Raspovic K.M., Suder N.C. Prevalence of peripheral arterial disease in patients with diabetic Charcot neuroarthropathy // J. Foot Ankle Surg. 2016. Vol. 55, N 4. P. 727-731. DOI: https://doi.org/10.1053/j.jfas.2016.01.051 Epub 2016 Mar 25. PMID: 27020760.

12. Chuter V., Schaper N., Mills J., Hinchliffe R., Russell D., Azuma N. et al. Effectiveness of revascularisation for the ulcerated foot in patients with diabetes and peripheral artery disease: a systematic review // Diabetes Metab. Res. Rev. 2024. Vol. 40, N 3. P. e3700. DOI: https://doi.org/10.1002/dmrr.3700 Epub 2023 Aug 4. PMID: 37539634.

13. Elmarsafi T., Anghel E.L., Sinkin J., Cooper P.S., Steinberg J.S., Evans K.K. et al. Risk factors associated with major lower extremity amputation after osseous diabetic Charcot reconstruction // J. Foot Ankle Surg. 2019. Vol. 58, N 2. P. 295-300. DOI: https://doi.org/10.1053/j.jfas.2018.08.059   PMID: 30850098.

14. Waibel F.W., Schöni M., Kronberger L., Flury A., Berli M.C., Lipsky B.A. et al. Treatment failures in diabetic foot osteomyelitis associated with concomitant Charcot arthropathy: the role of underlying arteriopathy // Int. J. Infect. Dis. 2022. Vol. 114. P. 15-20. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ijid.2021.10.036 Epub 2021 Oct 26. PMID: 34715357.

15. Meloni M., Ahluwalia R., Bellia A., Brocco E., Di Venanzio M., Andreadi A. et al. The Neuro-ischaemic Charcot foot: prevalence, characteristics and severity of peripheral arterial disease in acute Charcot neuro-arthropathy // J. Clin. Med. 2022. Vol. 11, N 21. P. 6230. DOI: https://doi.org/10.3390/jcm11216230 PMID: 36362457; PMCID: PMC9656917.

16. Çildağ M.B., Köseoğlu Ö.F.K. The effect of Charcot neuroarthropathy on limb preservation in diabetic patients with foot wound and critical limb ischemia after balloon angioplasty // J. Diabetes Res. 2017. Vol. 2017. Article ID 5670984. DOI: https://doi.org/10.1155/2017/5670984 Epub 2017 Aug 29. PMID: 28951878; PMCID: PMC5603105.

17. Obolenskiy V.N., Protsko V.G., Komelyagina E.Y. Classification of diabetic foot (revisited article) // Wound Med. 2017. Vol. 18. P. 1-7.

18. Оснач С.А., Оболенский В.Н., Процко В.Г. и др. Метод двухэтапного лечения пациентов с тотальными и субтотальными дефектами стопы при остеоартропатиии Шарко // Гений ортопедии. 2022. Т. 28, № 4. С. 523-531. DOI: https://doi.org/10.18019/1028-4427-2022-28-4-523-531

19. Sanders L., Frykberg R. Diabetic neuropathic osteoarthropathy: the Сharcot foot // The High Risk Foot in Diabetes Mellitus / ed. R.G. Frykberg. Edinburgh : Churchill Livingstone, 1991. P. 325-333.

20. Eichenholtz S.N. Charcot Joints. Springfield, IL : Charles C. Thomas, 1966.

21. Wagner F.W. Jr. The dysvascular foot: a system for diagnosis and treatment // Foot Ankle. 1981. Vol. 2, N 2. P. 64-122. DOI: https://doi.org/10.1177/107110078100200202   

22. Оснач С., Процко В., Оболенский В., Бреговский В., Демина А., Тамоев С. и др. Сравнение ортопедической реконструкции деформаций стоп при диабетической артропатии Шарко с консервативным лечением на стадиях 1-2 по классификации Eichenholtz // Гений ортопедии. 2023. Т. 29, № 3. С. 244-252. DOI: https://doi.org/10.18019/1028-4427-2023-29-3-244-252

23. Ярославцева M.В., Ульянова И.Н., Галстян Г.Р. Система остеопротегерин (OPG)-лиганд рецептора-активатора ядерного фактора каппа-В (RANKL) при диабетической нейроостеоартропатии и облитерирующем атеросклерозе артерий нижних конечностей // Сахарный диабет. 2007. № 2. С. 24-28.

24. Галстян Г.Р., Каминарская Ю.А. Патогенез остеоартропатии Шарко: рель периферической нервной системы // Эндокринная хирургия. 2014. № 4. С. 5-14.

25. Демина А.Г., Бреговский В.Б., Карпова И.А. Ближайшие результаты лечения активной стадии стопы Шарко в амбулаторных условиях // Сахарный диабет. 2020. Т. 23, № 4. С. 316-323.

26. Conte M.S., Bradbury A.W., Kolh P. et al. Global vascular guidelines on the management of chronic limb-threatening ischemia // J. Vasc. Surg. 2019. Vol. 69, N 6S. P. 3S-125S.e40. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jvs.2019.02.016